BIOFUMIGACIÓN
Y SOLARIZACIÓN COMO ALTERNATIVAS
AL BROMURO DE METILO
A.
BELLO, J.A. LÓPEZ-PÉREZ, L. DÍAZ VIRULICHE
Dpto Agroecología, CCMA, CSIC. Serrano 115 dpdo 28006 Madrid.
antonio.bello@ccma.csic.es
Resumen: Se estudia la acción de los gases
producidos en la descomposición de la materia orgánica
para el control de nematodos y otros patógenos de origen edáfico.
Su eficacia es similar a la de los fumigantes convencionales. Se diferencia
de la solarización en que no requiere temperaturas superiores
a los 30 ºC, por lo que puede aplicarse en cualquier estación
del año, en áreas donde existen bajas temperatura y
en cultivos extensivos. Por otro lado, la biofumigación actúa
en profundidad resolviendo problemas, como en el caso de los nematodos,
de dinámica vertical, que son comunes en los organismos móviles
y que tienen lugar al aumentar la temperatura del suelo como ocurre
con las técnicas de solarización. Los resultados de
la aplicación de la biofumigación en cultivos extensivos
son efectivos en condiciones de bajas temperaturas y sin aplicación
de cubiertas de plástico, a diferencia de la solarización,
aunque ambas técnicas pueden ser complementarias, e incrementar
su eficacia, en el caso de los nematodos fitoparásitos, cuando
se aplican conjuntamente.
INTRODUCCIÓN
Los investigadores y técnicos en agricultura se están
enfrentado a uno de los mayores retos de los últimos años,
el de encontrar alternativas al bromuro de metilo (BM) para controlar
plagas y enfermedades de las plantas. La alternativa que se proponga
debe tener eficacia similar al BM, no impactar sobre el medio ambiente,
ser económica y socialmente viable, características
que no han sido hasta ahora exigidas a ningún otro pesticida.
El BM es un biocida que destaca por su amplio espectro de acción
frente a los patógenos de los vegetales, así como su
alta efectividad en cuanto a penetración y difusión
en el suelo, incluso en aquéllos que presentan contenidos de
humedad y temperatura altos. Sin embargo, el BM no se retiene en su
totalidad en el suelo, sino que del 50 al 95 % pasa en forma de emisiones
gaseosas a la estratosfera, donde se liberan átomos de bromo
que reaccionan con el ozono y otras moléculas estables que
contienen cloro, dando lugar a una reacción en cadena que contribuye
a la disminución de la capa de ozono, incrementando la emisión
de rayos ultravioletas con los consecuentes riesgos para la salud
y el medio ambiente (Thomas 1997).
La evidencia científica de la destrucción de la capa
de ozono por el BM, dio lugar a la toma de decisiones que contribuyesen
a la retirada de este producto, apoyándose en acciones reguladoras
(UNEP 1992). Así, algunos países del norte de Europa
han eliminado el uso del BM, como es el caso de Dinamarca, mediante
los cultivos sin suelo (Gyldenkaerne, Yohalem y Hvahøe 1997).
Por todo ello, la Unión Europea (UE) ha propuesto la congelación
del consumo de BM, a los niveles de 1991 para los años 1995-1997
y la reducción de su consumo desde 1998 en un 25 %. La 10ª
Reunión del Protocolo de Montreal estableció, para los
países desarrollados, un programa en el que se acordó
la reducción, de forma gradual, de los usos agrícolas
del BM, hasta llegar a su eliminación total para el año
2005 y para países del Artículo 5º su eliminación
en el año 2015, con una posible revisión para la modificación
de la fecha en el 2003. En la UE, además, ha elaborado un proyecto
de modificación del actual Reglamento en el que se intenta
adelantar para el año 2001 la situación final del BM,
aunque las últimas decisiones mantienen el 2005 como fecha
límite, se eliminará el 60% en el 2001 y el 75% en el
2003 (Tierney 1998, 2000). Otros países como Argentina, Brasil,
China, Cuba, Guatemala, Marruecos y Uruguay están elaborando
proyectos de investigación demostrativos para su eliminación
total. Respecto a las alternativas al BM, no existe un único
sustituto para todos los usos de este fumigante del suelo, ya que
dependen del organismo patógeno, cultivo y de la zona, siendo
la mejor alternativa los programas de manejo integrado de cultivos
"Integrated Crop Management" (ICM). Para ello, es importante
que las distintas alternativas regulen de forma eficaz y económica
los patógenos controlados actualmente por el BM, garantizando
su viabilidad a largo plazo, Slooteen (1997).
En cuanto al uso de BM en los países con clima mediterráneo,
se estima en alrededor de 24.239 t al año, lo que suponen el
47.6 % del consumo total, para la fumigación de suelos, siendo
España, después de Italia, el segundo país en
consumo (11,7 %) (Fig. 1)(Bello y Tello 1998, Varés 1998).
Actualmente en España la situación es muy diferente
debido a la política de reducción elaborada por el Ministerio
de Agricultura, Pesca y Alimentación (MAPA). Por otro lado,
se ha demostrado que puede reducirse hasta el 50 % la utilización
de pesticidas mediante métodos alternativos con un incremento
de sólo el 0,6 % de los gastos de producción (Pimentel
et al. 1993).
La primera impresión sobre la eliminación del BM fue
muy pesimista y, sobre todo, sobre nuestro futuro, puesto que la agricultura
y la capa de ozono son fundamentales para la supervivencia del planeta.
Un análisis posterior nos llevó a la conclusión
de que el uso de BM en agricultura así como los problemas fitopatológicos
son la excepción y no la norma, la inmensa mayoría de
cultivos no usan BM (Bello et al. 1994, 1996; Bello, Escuer y Pastrana
1995; Barker y Koenning 1998). Curiosamente el BM sólo afecta
a los cultivos que se han definido como paradigma de una agricultura
moderna, que está localizada principalmente en California,
Florida, España, Japón, Israel e Italia.
Entre los organismos parásitos de plantas que se ven afectados
por la retirada del BM, se encuentran fundamentalmente varias especies
de hongos, los nematodos pertenecientes a los géneros Meloidogyne
y Rotylenchulus, además de los problemas de replantación,
especialmente en frutales.

Figura
1. Consumo anual de BM en la UE por países [A] y en España
[B] y la UE [C] por cultivos
Es necesario el uso de criterios ecológicos en agricultura
que permitan conocer cuáles son los elementos y procesos claves
en el funcionamiento de los agrosistemas. En relación con el
BM hemos elegido la función de la materia orgánica a
través de los procesos de degradación que producen gases
capaces de controlar los patógenos de los vegetales. Este proceso
ha sido definido como biofumigación (Kirkegaard et al. 1993b;
Bello 1998) y ha sido incluido como una alternativa no química
al BM por el "Methyl Bromide Technical Comitte (MBTOC 1997),
perteneciente al Protocolo de Montreal, ampliando a todas las materias
orgánicas y residuos agroindustriales el anterior concepto
de biofumigación que se aplicaba sólo a la emisión
de isotiocianatos durante los procesos de descomposición de
las brasicas y su efecto fungicida e insecticida (Kirkegaard et al.
1993a, b; Matthiesen y Kirkegaard 1993; Angus et al. 1994). Por otro
lado, Stirling (1991), en una revisión sobre el control biológico
de los nematodos parásitos de plantas, señala la importancia
de la materia orgánica no solo por mejorar la fertilidad y
estructura del suelo, sino también por su efecto tóxico
sobre los nematodos fitoparásitos.
BASES CIENTÍFICAS DE LA BIOFUMIGACIÓN
El concepto "Biological fumigation" fue utilizado por Kirkegaard
et al. (1993a), empleando el término biofumigación en
Kirkegaard et al. (1993b) y Matthiessen y Kirkegaard (1993) y apareció
por primera vez en una revista internacional en Angus et al. (1994).
Recientemente Kirkegaard y Sarwar (1998) definen la biofumigación
como: "the suppression of soil-borne pest and pathogen by brassica
rotation or green manure crops""(Angus et al. 1994; Kirkegaard
et al. 1993a, b).
La biofumigación utiliza los gases y otros productos resultantes
de la biodegradación de las enmiendas orgánicas y residuos
agroindustriales como fumigantes para el control de los organismos
patógenos de vegetales, se contribuye con ello, además,
a resolver los problemas ambientales graves que estos productos pueden
producir. Su eficacia se incrementa cuando se incorpora dentro de
un sistema de manejo integrado de cultivos (Bello 1998) y se diferencia
del uso de las enmiendas orgánicas en las características
de los materiales biofumigantes y en el método de aplicación
(Bello et al. 1999b). Esta técnica puede ser de gran interés
en países en vías de desarrollo debido al bajo coste
y facilidad de aplicación (MBTOC 1998). Bello et al. (1999b,
2000a,b,c) definen la biofumigación como "la acción
de las sustancias volátiles producidas en la biodegradación
de la materia orgánica en el control de los patógenos
de las plantas, incrementándose su eficacia cuando se incluyen
en un sistema integrado de producción de cultivos"; presentan
resultados de su aplicación en cultivos de cucurbitaceas, pimientos,
zanahoria, tomate, otras hortalizas, fresón, platanera, cítricos,
frutales, viñedos y flor cortada en diferentes ambientes de
la región mediterránea, obteniendo una eficacia similar
a los pesticidas convencionales, al mismo tiempo que incrementan los
nematodos saprófagos, mejoran las características del
suelo y la nutrición de la planta, señalando la necesidad
de diseñar una metodología para cada situación,
diferenciándose de la aplicación de la materia orgánica
en la dosis y el método de aplicación.
Fernández, Rodríguez-Kábana y Kloepper (2000)
analizan el valor de los enzimas del suelo para determinar la capacidad
de los microorganismos en la supresión de los patógenos
de plantas, señalando que los contenidos de ureasa y quitinasa
están inversamente correlacionados con el número de
nódulos de M.arenaria y que la aplicación de compost
incrementa las poblaciones de bacterias y la actividad enzimática
(ureasa, proteasa, quitinasa, catalasa y la hidrólisis de diacetato
de fluoresceina). Calderón et al. (2000) señalan que
la biofumigación se encuentra entre las mejores alternativas
al BM en cultivos de tomate y brasica en Guatemala. Hewlett y Dickson
(2000) señalan que los nematodos formadores de nódulos
(M.arenaria y M.javanica) pueden ser controlados con la aplicación
de taninos. Bello et al. (2000c) definen la biofumigación,
indicando que su eficacia es similar a la de los pesticidas convencionales,
y aunque la técnica es diferente a la solarización,
se pueden complementar incrementando su eficacia.
Biofumigación
y materia orgánica
La acción de los microorganismos sobre la materia orgánica
durante su descomposición produce gran cantidad de productos
químicos que pueden actuar en el control de los patógenos
del suelo. El amonio, nitratos, sulfídrico y un gran número
de sustancias volátiles y ácidos orgánicos pueden
producir una acción nematicida directa o afectar a la eclosión
de los huevos o la movilidad de los juveniles de nematodos; los fenoles
y los taninos son también nematicidas a ciertas concentraciones
(Mian et al. 1982; Mian y Rodríguez-Kábana 1982 a,b),
por ello es difícil determinar con exactitud qué sustancia
es responsable de la muerte de los nematodos.
De todos los productos químicos, obtenidos en la descomposición
de la materia orgánica por la actividad de los microorganismos,
que pueden tener acción nematicida, el amonio ha sido el mejor
estudiado, aunque es difícil afirmar que un solo componente
sea responsable de la mortalidad de los nematodos. La actividad nematicida
del amonio fue reconocida por Eno, Blue y Good (1955), cuando realizaban
una serie de trabajos sobre el empleo de amoniaco anhidro como fertilizante
nitrogenado, al comprobar que aplicado por inyección a la concentración
de 300-900 mg kg-1 de suelo reducía los problemas de nematodos.
Experimentos posteriores con urea, que se convierte en amonio por
acción de la ureasa existente en el suelo, muestran que es
un buen nematicida si se aplica en cantidades superiores a 300 mg
de N kg-1 de suelo (Huebner, Rodríguez-Kábana y Patterson
1983).
El contenido de N no es el único factor considerado cuando
la materia orgánica es utilizada como nematicida, el carbono
es también importante, puesto que de él depende la metabolización
del nitrógeno por los microorganismos para convertirlo en proteína
y otros compuestos. En ausencia de fuentes de carbono, el amonio y
los nitratos se pueden acumular y causar fitotoxicidad. Materiales
como quitina, urea, algunas tortas de oleaginosas y nim tienen una
relación C/N baja, pudiendo afectar a las plantas. Se ha demostrado
que la materia orgánica con una relación C/N entre 8-20
tiene actividad nematicida sin efecto fitotóxico (Rodríguez-Kábana,
Morgah-Jones y Chet 1987).
El efecto nematicida tiende a ser limitado a la zona de incorporación,
puesto que el amonio tiene una difusión pobre en el suelo y
se mueve sólo unos pocos centímetros desde el punto
de aplicación (Eno, Blue y Goog 1955). El pH del suelo tiene
también efecto sobre la eficacia del amonio, altas concentraciones
de amonio son más activas en suelos ácidos que en alcalinos
(Duplessis y Kroontje 1964). Por otro lado, las dosis efectivas de
nitrógeno para el control de nematodos pueden ser fitotóxicas
o contribuir a la contaminación de las aguas subterráneas
(Stapleton, de Vay y Lear 1989).
La cutícula de los nematodos está constituida en material
proteico con una capa de lipoproteínas y la principal estructura
de la cubierta del huevo es quitina, las enzimas de mayor interés
son las enzimas proteolíticas y quitinolíticas. La actividad
de la quitinasa aumenta cuando se añaden al suelo enmiendas
que contienen quitina y las bacterias quitinolíticas tienen
capacidad de destruir la cubierta de los huevos de los nematodos formadores
de nódulos (Parker, Haywards y Stirling 1988). Galper et al.
(1991) indican que la adición de colágeno estimula el
desarrollo de las enzimas que actúan sobre la cutícula
de los nematodos.
La quitina es uno de los polisacáridos más frecuentes
en la naturaleza, es tan abundante como la celulosa en los residuos
de fermentación industrial (Gooday 1990). Se ha demostrado
el efecto nematicida de la quitina cuando se aplica en la proporción
del 1% (Culbreath, Rodríguez-Kábana y Morgah-Jones 1985);
su acción se debe principalmente a la producción de
amonio durante el proceso de descomposición. La quitina es
un material que contiene nitrógeno y se degrada por hidrólisis,
convirtiéndose en ácido acético y glucosamina,
que libera amonio. Uno de los problemas es su fitotoxicidad, que se
puede resolver añadiendo hemicelulosa y paja, que inmovilizan
el exceso de nitrógeno. También se considera que estimula
el desarrollo de la microflora antagonista, incrementando los actinomicetos.
La adición de materia orgánica al suelo para mejorar
la fertilidad y controlar las plagas y enfermedades es una práctica
casi tan antigua como la agricultura. Se han ensayado una amplia variedad
de materiales como enmiendas al suelo para controlar nematodos, hongos
fitoparásitos y flora arvense. Estos materiales incluyen estiércol
de ganado, residuos de industrias papeleras y forestales, de industrias
pesqueras y de marisqueras, numerosos subproductos de agricultura,
alimentación y otras industrias, así como residuos de
plantas con compuestos alelopáticos (Hoitink 1988; Stirling
1991; Bello 1997; Bello et al. 1999a,b, 2000b).
Se han ensayado como enmiendas al suelo, para el control de nematodos
y otros patógenos de plantas, materiales con alto contenido
en nitrógeno que generan amoniaco que actúa como un
nematicida en el suelo (Canullo, Rodríguez-Kábana y
Kloepper 1992a,b). La adición de quitina o materiales quitinosos
al suelo no sólo genera amoniaco sino también estimula
las actividades de la microflora quitinolítica en el suelo
(Rodríguez-Kábana, Boube y Young 1990). Muchos microorganismos
quitinolíticos son efectivos en la destrucción de huevos
de nematodos y micelios de algunos hongos fitopatógenos. Estos
tratamientos pueden contribuir al control de enfermedades de origen
edáfico particularmente cuando se combinan con otras alternativas,
por ejemplo, se ha estudiado la adición al suelo de enmiendas
complementadas con solarización y ofrece un potencial considerable
de incremento de la eficacia de las enmiendas contra los patógenos
con reducción de las cantidades necesarias de materia orgánica
por hectárea (Gamliel y Stapleton 1993).
El mayor problema en el uso de enmiendas orgánicas es la heterogeneidad
en la composición de las materias utilizadas para su preparación
(Stirling 1991). La normalización de la composición
de las enmiendas, control de calidad, es un área de desarrollo
que requiere una metodología apropiada. Algunas enmiendas orgánicas
tienen el potencial para acumular compuestos perjudiciales y aumentar
el nivel de inóculo de algunos patógenos edáficos
(Rodríguez-Kábana 1986).
Los nematodos fitoparásitos, por ejemplo, se ven afectados
por el uso de urea y de otras fuentes de nitrógeno amoniacal.
Las fuentes de nitrógeno amoniacal como amoniaco, carbonato
amónico y bicarbonato amónico pueden reducir los efectos
producidos por Sclerotinia rolfsii en zanahoria y otros cultivos (Punja
1985). En algunos casos, solamente se precisa un cambio de pH para
reducir algunas enfermedades del suelo (Cook y Baker 1983). En Florida
Kim, Nemec y Musson (1996a,b) estudian el compost y la materia orgánica
como alternativa al control de Phytophthora capsici en cultivo de
pimiento, encontrando que Quitosan, un producto que contiene residuos
de crustáceos y pulpa de cítricos con melaza, era efectivo
en el control de la enfermedad, incrementado la actividad biológica
del suelo, pudiendo actuar como una alternativa al BM, debido a la
producción de lacasas y peroxidasas, y la acumulación
de ß 1,3-glucanasa, fenoles y la actividad sinérgica
entre ß 1,3-glucanasa y quitinasa. Hoitink (1997) analiza las
dificultades que plantea la utilización de compost como alternativa
al BM, señalando que el primer aspecto es la eliminación
de organismos patógenos y malas hierbas, para ello se deben
alcanzar temperaturas superiores a 67 ºC durante varios días,
en segundo lugar puede causar fitotoxicidad debido a la producción
de ácidos orgánicos volátiles como ácido
acético, amonio u otros compuestos tóxicos, por otro
lado las altas temperaturas destruyen los agentes de biocontrol, micorrizas
y bacterias promotoras del crecimiento, aunque se puede recuperar
fácilmente a partir de la base del compost que tiene temperaturas
más bajas, se pueden crear problemas de salinidad del suelo
debido al sodio en el estiércol de vaca, por lo que se debe
aplicar varios meses antes de plantar, los compost con alto contenido
de nitrógeno como estiércol y gallinaza puede favorecer
enfermedades foliares; y también pueden crear problemas los
compost con contenido de potasio superior a 1%, que pueden causar
problemas de salinidad, en definitiva cada tipo de compost tiene su
propia problemática que debe ser considerada antes de aplicarse.
Tenuta, Hobbs y Lazarovits (1997) estudian los mecanismos asociados
con el control de organismos patógenos con materia orgánica,
indicando que está asociada al NH3, que se mantiene durante
4 días en suelos arenosos y en los arcillosos se mantiene el
60%. Allen et al. (1997) encuentran que la anaerobiosis creada por
inundación en combinación con compost durante 12 semanas
controla Meloidogyne arenaria en hortalizas en Florida, demostrando
que los nematodos no sobreviven después de dos semanas de anaerobiosis.
Díaz-Viruliche et al. (2000) estudian el efecto biofumigante
de diferentes abonos verdes de plantas representativas de crucíferas,
cucurbitáceas, gramíneas y leguminosas, encontrando
una eficacia superior al 90 % en el control de M. incognita, estudiando
el efecto biomejorador de los biominerales encontrados en las plantas
estudiadas.
Biofumigación y control de nematodos
La mayoría de las publicaciones existentes sobre la aplicación
de la biofumigación propiamente dicha en el control de nematodos
fitoparásitos corresponden a nuestro equipo de Nematología
Agraria (Bello et al. 2000). Por otra parte, existe gran número
de excelentes trabajos sobre el empleo de enmiendas orgánicas,
abonos verdes y residuos agroindustriales, especialmente en países
como Egipto, India y Pakistán, así como de modo aislado
en Latinoamérica.
En el Congreso de la Organización de Nematólogos de
los Trópicos Americanos (ONTA), que tuvo lugar en San Juan
de Puerto Rico en junio de 1999, aparecen por primera vez algunas
comunicaciones, que pueden considerarse con enfoque científico,
que entran dentro de los conceptos que hemos planteado sobre biofumigación.
Así Rodríguez-Kábana (1999) presenta un biofumigante,
que está en fase de patentar, que controla M. incognita y flora
arvense; Bello, Escuer y Tello (1999) aplican con eficacia la biofumigación
en el control de M. incognita y Rotylenchulus reniformis en Guatemala;
Arias et al. (1999), al estudiar las alternativas al BM en una rotación
pepino-acelga en invernaderos de la Comunidad de Madrid, afectada
fundamentalmente por M. incognita, utilizan compost de champiñón
(5 kg m-2), observando una disminución de las poblaciones del
nematodo y un incremento de la producción en las parcelas con
tratamiento de compost; Bello et al. (1999a) señalan la eficacia
del empleo de la biofumigación en el control de nematodos en
Guatemala y Uruguay; Quiroga-Madrigal et al. (1999) estudian el efecto
de canavalia, crotalaria y mucuna sobre la actividad enzimática
del suelo; Rubiano-Rodríguez y Vargas-Ayala (1999) utilizan
Mucuna deeringiana en el control de Meloidogyne, Pratylenchus y Radopholus
en Puerto Rico.
Biofumigación
y control de hongos
Destacan principalmente los trabajos que, bajo el término de
biofumigación, han venido realizando investigadores del CSIRO
de Australia desde 1993 para el control de hongos, puesto que la bibliografía
sobre la función de la materia orgánica, los abonos
verdes y los residuos agroindustriales y su relación con los
hongos del suelo es muy abundante y, por lo general, los trabajos
no han sido realizados teniendo en cuenta su efecto biofumigante.
Papavizas y Davey (1960) observan que abonos verdes de trigo, maíz,
avena, guisante y pastos de Sudán controlan Rhizoctonia solani
en judías. Chan y Close (1987) encuentran que la incorporación
de crucíferas al suelo inhiben el desarrollo del hongo Aphanomyces
en guisante, aunque no determinan las sustancias responsables. Kirkegaard
et al. (1993a,b), Angus et al. (1994) y Kirkegaard et al. (1994) demuestran
que las sustancias volátiles de las brasicas inhiben el crecimiento
del hongo del trigo Gaeumannomyces graminis, demostrando que el efecto
biofumigante se debe a los isotiocianatos. Walia, Mehta y Gupta (1994)
estudian el efecto de los residuos del nim (Azadirachta indica) y
del bambú (Leucaena leucocephala) en el control de M. incognita
que, reduce sus poblaciones, y el nim además las de los hongos
Rhizoctonia bataticola y R.solani. Oliveira et al. (1996) encuentran
que fracciones proteícas obtenidas de Cannavalia ensiformis
inhiben el crecimiento de los hongos Macrophomina phaseolina, Colletothricum
gloesporioides y Sclerotium rolfsii. Vulsteke et al. (1996) señalan
el interés del abono verde en el control de Pythium violae
en zanahoria en Bélgica, considerándolo responsable
del "cavity spot" de la remolacha. Candole y Rothrock (1997)
encuentran que el abono verde de Vicia villosa en un cultivo de algodón
reduce a Thielaviopsis basicola encontrando, en estudios in vitro
y en campo, que la supresión se debe a un producto volátil,
el amonio, que se produce a los 3-7 días después de
la incorporación, siendo más sensible al amonio T.basicola
que Rizocthonia solani o Pythium ultimum. García y Poot (1997)
utilizan estiércol de vaca en el control de las enfermedades
del aguacate en México. Kirkegaard y Sarwar (1998) revisan
la biofumigación con abonos verdes de brasicas, definiéndola
como: "la supresión de organismos del suelo patógenos
de plantas y otros patógenos por compuestos biocidas originados
de la hidrólisis de los glucosinolatos producidos durante la
descomposición de los abonos verdes de brasicas". El efecto
de las brasicas en el control de los organismos patógenos ha
sido revisado por Brown y Morra (1997) y Rose, Heaney y Fenwick (1997).
El término biofumigación ha sido empleado muy recientemente
para la supresión de los organismos patógenos de los
vegetales con rotación o abonos verdes de brasicas (Kirkegaard
et al. 1993; Angus et al. 1994) y su interés va en aumento
en horticultura ante la retirada de varios pesticidas de síntesis
y fumigantes del suelo como el bromuro de metilo. Se ha encontrado
en cereales que con residuos de Brassica napus y B.juncea se controlan
los hongos del suelo (Angus, van Herwaarden y Howe 1991; Kirkegaard,
Wong y Desmachelier 1996; Sarwar y Kirkegaard 1998; Sarwar et al.
1998); señalan que la eficacia de la biofumigación depende
de varios factores, pero fundamentalmente de la brasica empleada,
pero además de la eficacia en la incorporación de los
abonos verdes, la actividad enzimática de la mirosinasa que
es responsable de la hidrólisis de los glucosinolatos, a las
pérdidas por volatilización, la absorción por
la arcilla, la pérdida por percolación y la degradación
microbiana (Brown y Morra 1997). Sarwar y Kirkegaard (1998) estudian
las implicaciones del ambiente en la optimización de la biofumigación,
encontrando que es eficaz a 12 - 20 °C en invernadero, que el
contenido de glucosinolatos aparece relativamente constante a las
diferentes condiciones ambientales y estados de crecimiento de la
planta, disminuyendo el contenido desde el inicio de la floración,
no encontrándose grandes diferencias entre las raíces
y la parte aérea, la excepción fue que Brassica campestris
tiene una mayor cantidad de glucosinolatos durante la floración.
Se observa que la incidencia del ambiente sobre el desarrollo fenológico
y la producción de biomasa puede interferir en la eficacia
de la biofumigación, de ahí la importancia de conocer
la influencia del ambiente.
El abono verde de brasica se ha considerado supresor de organismos
productores de plagas y enfermedades cuando se incorpora al suelo
(Chan y Close 1987; Mojtahedi et al. 1991). Este efecto se atribuye
por lo general a compuestos biocidas como los glucosinolatos, que
por hidrólisis dan lugar a sustancias como isotiocianatos,
que se han considerado como los productos más tóxicos
(Brown y Morra 1997; Rose, Heaney y Fenwick 1997). El término
biofumigación es un concepto de uso reciente en el control
de los patógenos vegetales con abonos verdes de brasicas (Kirkegaard
et al. 1993; Angus et al. 1994) y se considera una alternativa al
BM y dibromide etileno en la supresión de hongos patógenos
(Kirkegaard, Wong y Desmarchelier 1996). Se ha encontrado que las
condiciones climáticas, edáficas y bióticas influyen
en la concentración de glucosinolatos (Rose, Heaney y Fenwick
1997), aunque hay que tener en cuenta que la luminosidad y temperatura
influyen en la fenología de la planta y en la producción
de biomasa (Nanda et al. 1996). Kirkegaard y Sarwar (1998) señalan
que el período óptimo es a la mitad de la floración
y estudia 76 variedades y especies diferentes de Brassica. Estos resultados
de máxima concentración coinciden con la época
de floración, habiendo sido obtenidos por Fieldsend y Milford
(1994). Sarwar et al. (1998) investigan el efecto de la biofumigación
con brasicas sobre el crecimiento de 5 patógenos de los cereales:
Gaeumannomyces graminis var. tritici, Rhizocthonia solani, Fusarium
graminearum, Bipolaris sorokiniana y Pythium irregulare. De ellos,
Gaeumannomyces es el más sensible a los tratamientos, seguido
por Rhizoctonia y Fusarium, siendo Bipolaris y Pythium los menos sensibles.
Se demuestra así el efecto en el control de hongos de los cereales.
Las brasicas contienen compuestos conocidos como glucosinolatos (Kjaer
1976) que cuando se hidrolizan por la acción del enzima mirosinasa
dan lugar a isotiocianatos. Los resultados de la hidrólisis
dependen de las condiciones ambientales (Rosa, Heaney y Fenwick 1997),
los glucosinolatos son inactivos contra microorganismos, pero los
productos de hidrólisis son biocidas muy eficaces contra nematodos,
bacterias, hongos, insectos y la germinación de semillas (Brown
y Morra 1997; Rosa, Heaney y Fenwick 1997; Smolinska et al. 1997).
Como la mayoría son volátiles (Kirkegaard, Wong y Desmarchelier
1996), se utiliza el término biofumigación. Los efectos
sobre el control de hongos han sido señalados por Walker, Morrell
y Foster (1937). Se ha demostrado que la hidrólisis de glucosinolatos
a isotiocianatos en suelo es baja, de un 15% (Borek et al. 1997).
Bowers y Locke (1997) estudian el efecto de extractos de trébol,
nim, pimiento y cassia sobre Fusarium oxysporum f. sp. chrysanthemi,
encontrando que al 10% de emulsión se reduce la densidad del
hongo, e incluso a un 5% para los extractos con nim, con una eficacia
para pimiento, trébol y cassia de 99.9, 97.5 y 96.1 respectivamente,
a los tres días de su aplicación, aunque el hongo se
recupera rápidamente. Hunter et al. (1997) utilizan compost
de champiñón en el control de Cylindrocladium scoparius
en viveros forestales. Sams, Charron y Chordonnet (1997) usan residuos
de brasicas en el control de Botrytis cinerea, indicando que Urbasch
(1984) había aislado los productos responsables del control
de B.cinerea, Rhizoctonia solani, Fusarium oxysporum, Didymella lycopersici
y Clamisdosporum fulvum. Tjamos (1999) en Grecia, al estudiar el interés
de la solarización como alternativa al BM, señala que
ésta puede mejorar cuando se añade materia orgánica,
encontrando que combinando solarización y biofumigación
se puede controlar Sclerotinium cepivorum, utilizando 1 kg m-2 de
gallinaza. Elena, Paplomatas y Petsikos-Panayotarou (1999) utilizan
como abono verde Lolium perenne y Triticum vulgare en el control de
Fusarium proliferatum y F.oxysporum f.sp.asparagi en Grecia, considerando
que se debe a fenómenos de anaerobiosis. Villeneuve y Lepaumier
(1999) estudian el efecto de la incorporación de la materia
orgánica en el control de Fusarium oxysporum f.sp. asparagi,
Rhizocthonia solani, Sclerotinia sclerotium, Verticillium dahliae,
Meloidogyne spp. y Pratylenchus spp., indicando que estos resultan
sensibles al tratamiento, que denomina biodesinfectación, pero,
si se considera que esta técnica permite la reducción
del empleo de los fumigantes, están hablando de una biofumigación.
En este trabajo señalan que la fermentación de la materia
orgánica provoca una modificación de la atmósfera
del suelo incrementando el CO2 y disminuyendo el O2, dando lugar a
fenómenos de anaerobiosis, consiguen de 90-100% de reducción
de patógenos (Blok et al. 1998) cuando se emplea brasicas y
gramineas, al mismo tiempo que aportan microorganismos exógenos
al suelo; resultando que es más eficaz cuando se cubre el suelo
con plástico negro que con transparente y que las brasicas
al producir isotiocianatos volátiles son más eficaces
que los metil-isotiocianatos que se obtienen en la degradación
del metam sodio (Brown y Morra 1997), otras plantas de interés
es el sorgo (Sorghum bicolor o S.sudanense) que contiene compuestos
de cianídrico. Estos métodos se pueden combinar con
la solarización en determinadas épocas del año.
Los factores ambientales influyen sobre la calidad y cantidad de glucosinolatos
y los compuestos cianídricos (Rose, Heany y Fenwick 1997),
recomiendan tratamientos de 40 t ha-1 de materia orgánica y
en el caso de las brasicas de 65 a 82 t ha-1, y sembrar 20 kg de semillas
por hectárea.
Duniway et al. (1999) en fresón en California encuentran que
la materia orgánica con alto contenido de nitrógeno,
restos de sangre, plumas y restos de pescado, 8, 4 y 8 toneladas respectivamente,
reduce la incidencia de Verticillium dahliae cuando se incorpora 7
semanas antes de plantar. Otara y Ndalut (1999) encuentran que un
extracto de hojas de Conyza floribunda (Asteraceae) controla el Fusarium
oxysporum in vitro. Gamliel et al. (1999) encuentran que los propágulos
de Fusarium oxysporum f.sp. basilici, Sclerotinium rolfsii y Pythium
ultimum se reducen en más del 95 % cuando se someten a solarización
más materia orgánica con alto contenido de nitrógeno,
mejorando el control de los patógenos cuando se combina el
tratamiento del suelo con una rotación con trigo. Tenuta y
Lazarovits (1999) estudian los mecanismos de control de los patógenos
vegetales por materia orgánica con alto contenido de nitrógeno,
concluyendo que es una alternativa al BM para determinados suelos,
indican que debe ser estudiada la proporción de materia orgánica
en cada suelo y campo en concreto, que el contenido de nitrógeno
en la materia orgánica debe ser superior a 8% alrededor de
1.600 kg N ha-1 o más de 20 t ha-1 de materia orgánica,
siendo letal a los 4-14 días después de incorporado,
por lo que se debe plantar después de 1-2 meses de la aplicación.
Se demuestra que controla Verticillium dahliae, Streptomyces scabies,
Fusarium oxysporum f. lycopersici y Sclerotinia sclerotiorum en papa.
Los experimentos se han mantenido a 24 ºC, siendo más
eficaz en los pH superiores a 8,5 duplicando la eficacia cuando el
pH es superior a 6.
Biofumigación
y control de insectos
Matthiessen y Kirkegaard (1993) emplean el término biofumigación
al tratar de sustituir el uso del metam sodio en el control de Graphognathus
spp. ("whitefringed weevil") de la papa en Australia, puesto
que este producto tiene un amplio espectro de actividad no sólo
sobre los organismos causantes de plagas y enfermedades sino también
sobre muchos organismos beneficiosos. Estos efectos negativos les
hace dudar de la sustentabilidad del metam sodio a largo plazo. Por
otro lado, indican que el metam sodio es muy caro y debe ser aplicado
cuidadosa y correctamente. Estos autores señalan que su componente
activo es el metil isotiocianato (ITC's), un compuesto volátil
que se produce sintéticamente por la industria química,
sin embargo existen otras fuentes naturales, no solo del metil isotiocianato,
sino de otras formas de isotiocianatos (ITC's). Estas fuentes de ITC's
se encuentran principalmente en diferentes especies y variedades de
brasicas, entre ellas las col, coliflor, mostaza y nabo.
Los estudios realizados han demostrado que los ITC's producidos por
las brasicas tienen efecto repelente sobre el "gusano de alambre",
aumentado su eficacia cuando estos insectos están en fases
tempranas de crecimiento, puesto que tienen menor tamaño y
son más susceptibles a los tóxicos. Cuando los huevos
del insecto Graphognathus spp. ("whitefringed weevil") eclosionan,
en el Este de Australia, después de las primeras lluvias de
otoño, son muy pequeños (1 mm de longitud), en lugar
de crecer y desarrollarse rápidamente, las larvas permanecen
en el primer estadio durante muchas semanas debido a las bajas temperaturas
del invierno. El crecimiento sólo aparece cuando aumenta la
temperatura en primavera. Por todo ello las larvas de este insecto
pueden ser controladas por biofumigación antes de plantar papas.
En otros casos, las brasicas pueden actuar como repelentes. El concepto
de biofumigación ha estado más relacionado con los organismos
patógenos de origen edáfico, siendo nueva esta idea
de que puede controlar insectos. Elberson et al. (1996), Borek et
al. (1997) y Noble y Sams (1999) encuentran que la biofumigación
con concentraciones altas de Brassica juncea puede controlar larvas
de diferentes especies de insectos, incorporando una biomasa de 4
y 8% de suelo.
Biofumigación
y control de flora arvense
La aplicación de las técnicas de biofumigación
en el control de la flora arvense no tienen el mismo desarrollo que
en el de nematodos, hongos e insectos, con la excepción de
los proyectos que UNIDO, dentro del Protocolo de Montreal, viene desarrollando
como alternativas al BM en países del Artículo 5, donde
se han obtenido resultados altamente positivos, que no están
aún publicados. Sin embargo son numerosos los trabajos existentes
con alelopatías y su interés en el control de la flora
arvense, que hasta cierto punto tienen que ver con la biofumigación,
pero, sobre todo, cuando se revisan los Weed Abstracts fundamentalmente
en el apartado de técnicas culturales, se encuentran algunos
trabajos sobre el uso de materia orgánica y abonos verdes,
que nos permite afirmar que la biofumigación puede ser una
alternativa en el control de la flora arvense.
Aponte, Pérez y Tablante (1992) en Venezuela estudian el control
de malezas y enfermedades del tomate con la utilización de
residuos de cosechas. Pandey (1994a,b) encuentra en la India que los
residuos de hoja de Parthenium hysterophorus inhiben el crecimiento
de Salvinia molesta, señalando el interés del trabajo
para comprender la dinámica de poblaciones de la flora arvense
en los sistemas acuáticos naturales. Edwards, Walker y Webster
(1994) estudian el efecto de residuos orgánicos no compostados,
con una relación C:N = 30:1, que se modifica al añadirle
gallinaza, en algodón en el Norte de Alabama (EE.UU.), encontrando
que la utilización de estos residuos con cubiertas de paja
de trigo reduce la flora arvense durante el invierno, no habiendo
diferencia entre los tratamientos químicos o no químicos;
señalando que los residuos con celulosa tienen gran valor potencial
para el manejo del suelo en agricultura. Cloutier, Marcotte y Leblanc
(1994) estudian el potencial de 80 especies o variedades para ser
utilizadas como abono verde en el control de malas hierbas en Canadá,
encontrando que las crucíferas son las más eficaces
y en segundo lugar algunas gramíneas como trigo, cebada y avena,
y entre las leguminosas, el guisante. Hintzsche y Pallutt (1995) desarrollan
un programa de producción integrada donde incluyen abonos verdes
para el control de la flora arvense en Alemania. Mathew y Alexander
(1995) estudiaron el efecto del abono verde en el control de la flora
arvense en arroz en India. Boydston y Hang (1995) estudiaron el efecto
del abono verde de Brassica napus en el control de la flora arvense
en papas EE.UU., encontrando que si se incorporan en primavera, la
densidad de la flora arvense se reduce un 73 a 85 %, el abono de nabos
se añadió a suelo franco arenoso a 20 g de materia verde
por 400 g de suelo. Dyck, Liebman y Erich (1995) demuestran que el
uso de abono verde de leguminosas (Trifolium incarnatum) producen
una considerable reducción de herbicidas y fetilizantes de
síntesis en EE.UU. J.M. Zhao y F. Zhao (1995) estudian el manejo
del suelo en cultivos de manzana en China, señalando la importancia
de las cubiertas orgánicas y los abonos verdes. Abdel-Samie
y El-Bially (1996) estudian el efecto de Azolla en la supresión
de la flora arvense en arroz en Egipto, indicando que fue tan eficaz
como cuando se efectúan dos arranques a mano. Álvarez
et al. (1996) utilizan Cannavalia ensiformis como abono verde para
controlar malas hierbas en cultivos de Xantomonas en Cuba. Nietschke
(1996) en el Sur de Australia revisa los métodos de control
de avena loca, señalando el interés de los abonos verdes.
Al-Khatib, Libbey y Boydston (1997) estudian el efecto supresor de
los abonos verdes de brasicas (Brassica hirta), centeno o trigo en
el control de la flora arvense en cultivos de guisante, encontrando
que las brasicas añadidas al suelo a las dosis de 20 g por
400 g de suelo seco reduce la emergencia de Capsella bursa-pastoris,
Kochnia scoparia y Sestaria viridis en un 97, 54 y 49 % respectivamente.
Beltrán
(1997) revisa los efectos alelopáticos y sus mecanismos estableciendo
métodos para el control de la flora arvense. Ciuberkis (1997)
encuentra que el estiércol reduce la flora arvense en Lituania.
Edwards y Walker (1997) estudiaron el uso de residuos orgánicos,
incluidos los urbanos, en el control de la flora arvense en algodón
en EE.UU. Kim Kilung y Park Kwangho (1997) revisan los componentes
alelopáticos aislados de plantas cultivadas, que tienen alto
potencial para el control de la flora arvense, especialmente en arroz,
remolacha, altramuz, maíz, trigo, avena, guisante, cebada,
centeno y pepino. Li Shanlin et al. (1997) estudian en China el efecto
herbicida de los extractos de trigo y sugieren que se debe a varias
sustancias entre ellas el etanol. Webston, Nimbal y Czarnota (1997)
aíslan productos naturales de Sorghum bicolor que son fitotóxicos
sobre determinada flora arvense. Quarles (1997) aísla una sustancia
herbicida del gluten de maíz. Anju Kamra y Gaur (1998) encuentran
que la solarización aplicada en un período de tres a
seis semanas y combinada con estiércol reduce los problemas
de nematodos, hongos y flora arvense, con la excepción de Cyperus
rotundus. Dhanapal et al. (1998) utilizan extractos de nim, Ricinus
communis y mostaza en el control de Orobanche. Eberlein et al. (1998)
estudian el efecto supresor para la flora arvense de varios cultivares
de Brassica napus utilizados como abono verde debido a los glucosinolatos
existentes en sus raíces, que actúan como biofumigantes,
señalan que la eficacia depende del cultivar. Golpa Krishnan,
Holshouser y Nissien (1998) utilizan abono verde de brasicas para
la supresión de la flora arvense. Yang, Kim y Chung (1998)
estudian in vitro el efecto alelopático del extracto de arroz,
cebada, avena, centeno y trigo, y encuentran que el alcohol metílico
que se encuentra en estos extractos inhibe la germinación de
6 especies de flora arvense: Amaranthus retroflexus, Chenopodium album,
Arthraxon hispidus, Digitaria adscendens, Echinochloa crusgallia y
Setaria viridis, además en campo mejoran la producción
del cultivo de Ging-seng. Rosskopf, Chellemi y Kokalis-Burelle (1999)
estudian el efecto de la solarización con compost en el control
de la flora arvense en hortalizas de Florida, indicando que los resultados
son comparables al BM.
Biofumigación
y control de bacterias, virus y postcosecha
En este apartado se dan algunos datos sobre la posible aplicación
de la biofumigación en el control de bacterias, virus y postcosecha,
tema de investigación que se viene desarrollando especialmente
en los últimos años.
Bacterias. La aplicación de materia orgánica produce
un incremento de nematodos saprófagos, que reducen la incidencia
de las bacterias patógenas de los vegetales, en este sentido
conviene señalar que Ryder y Bird (1993) encuentran que el
nematodo saprófago Acrobeles nanus reduce los problemas de
Restonia corrugata, indicándonos el valor de la biofumigación
en el control de las bacterias, puesto que los nematodos se duplican
en los suelos biofumigados. Akiew, Trevorrow y Kirkegaard (1996) estudian
el efecto de mostaza y residuos de tabaco en la reducción de
Restonia solanacearum en tomate. Michel y New (1996) encuentran que
la materia orgánica con urea (200 kg N ha-1) y CaO (5.000 kg
ha-1), reduce las poblaciones de Restonia solanacearum dependiendo
del tipo de suelo, siendo efectivo en suelos básicos. Lazarovits,
Conn y Kritzman (1997) encuentran que los residuos orgánicos
con alto contenido de nitrógeno reducen las poblaciones de
Verticillium dahliae, la bacteria Streptomyces scabies, nematodos
y malas hierbas en papa, sin embargo puede producir efectos fitotóxicos
en el primer cultivo, aunque el estiércol de cerdo, el estiércol
de vaca y algunos compost sólo reducen la bacteria, indicando
que esto depende de la especificidad del suelo y de la dosis. Se han
encontrado resultados similares en tomates y frutales, considerando
que la materia orgánica es un buen candidato para reemplazar
el BM, especialmente en suelos arenosos, durando su capacidad biocida
varios años y siendo más económico que el BM,
al mismo tiempo que incrementa los organismos del suelo. Michel et
al. (1997) encuentran efecto supresivo en el abono verde de soja,
caupí o residuos de cebolla adicionándole 200 kg ha-1
de nitrógeno ureico y 500 kg ha-1 de CaO reduciendo las poblaciones
de R. solanacearum en tomate, parece que el efecto supresor se produce
durante la trasformación de la urea en presencia de CaO.
Virus. La biofumigación puede actuar indirectamente, sobre
virus al eliminar hongos, nematodo e insectos vectores. Jacobs et
al. (1994) señalan la actividad nematicida, antiviral, antifúngica
y antibacteriana de Tagetes patula y T.erecta. Se ha observado en
los experimentos de campo que hemos realizado que la incidencia de
virus es nula.
Postcosecha. Se ha realizado la aplicación del biogas obtenido
de la fermentación de plátanos en la conservación
de maíz en Nicaragua, obteniéndose una eficacia del
95 % en el control del gorgojo del maíz (Sitophilus zeamais)
(Lacayo et al. 1996).
BIOFUMIGACIÓN
Y SOLARIZACIÓN
Katan (1981) sugiere que la adición de residuos orgánicos
al suelo puede incrementar la eficacia de la solarización.
Pullman et al. (1981) indican que la solarización reduce Verticillium
dahliae a profundidades de 70-120 cm, consideran que se debe a los
gases liberados durante el proceso de solarización, puesto
que a esa profundidad la temperatura no tiene efecto letal. Horiuchi
et al. (1982) observan que la eficacia de la solarización es
mayor cuando se incorporan abonos verdes de nabo. Kodama y Fukui (1982)
señalaron que es conveniente añadir almidón soluble
al medio, 25-30 g kg-1 de suelo seco, para aumentar el efecto de la
solarización. Stapleton y de Vay (1986) indican que la reducción
de nematodos a profundidades entre 46-91 cm en California se debe
a otros factores diferentes de la temperatura. Munnecke (1984) indica
que la solarización es eficaz en el control de Fusarium oxysporum,
cuando se añaden coles, debido a los gases fitotóxicos
que se producen en su descomposición.
Garibaldi y Gullino (1991) revisan el empleo de la solarización
en los países del sur de Europa, indicando que crea vacío
microbiológico y no hay eficacia en aquellas capas donde no
llega la radiación solar (30-40 cm), puesto que la solarización
se basa en el calentamiento del suelo de 36 a 50 °C y ésto
sólo ocurre en los primeros 30 cm. Katan y de Vay (1991), en
el epilogo de un libro sobre solarización, después de
revisar los problemas que se han planteado los investigadores sobre
solarización en los 15 últimos años, indican
que el futuro del método de solarización está
en el uso de plásticos degradables, mejorar la eficacia de
la coberturas, encontrar nuevas vías de aplicación de
la solarización en el control de los patógenos en el
material de propagación, descontaminación del suelo
de pesticidas, reducción de la salinidad, y desarrollo de modelos
de producción que permitan su aplicación en regiones
y períodos fríos del año. De Vay y Katan (1991)
indican que existen muchas preguntas sobre la solarización
que no tienen respuestas, tales como si el control de los organismos
fitoparásitos es posible a profundidades comprendidas entre
60-120 cm en suelos solarizados, cuando la temperatura total necesaria
no se alcanza a esa profundidad, y la posible función de las
sustancias volátiles en la reducción de los patógenos.
Tjamos (1998) hace una excelente revisión de la solarización
en los países del Sur de la UE, indicando que es una buena
alternativa al BM que incluso puede eliminar bacterias como Clavibacter
michiganensis (Antoniou, Tjamos y Panagopoulos 1997a,b), aunque los
hongos Monosporascus sp., Macrosphmina phaseoli y Fusarium oxysporum
f. sp. dianthi no son fácilmente controlados por solarización
(Elena y Tjamos 1992). Se ha considerado que aumentan hongos y bacterias
antagonistas termotolerantes induciendo fungistasis después
de la aplicación de la solarización, entre ellos Talaromyces
flavus y Aspergillus tenuis (Tjamos, Biris y Paplomatas 1991), T.flavus
que en presencia de glucosa, la glucooxidasa produce hidrógeno
peroxidasa que es letal para los propágulos de Verticilium
dahlia (Fravel 1988; Kim, Fravel y Papavizas 1988). Stapleton y de
Vay (1984) estudian el efecto de la solarización del suelo
sobre las bacterias demostrando el efecto beneficioso sobre las especies
termófilas de los géneros Actinomices, Bacillus y Pseudomonas
que producen antibióticos que reducen las poblaciones del suelo,
incrementando las bacterias pectolíticas que favorecen la anaerobiosis.
Gambiel y Katan (1991) encuentran efecto beneficioso de la solarización
sobre el incremento y supervivencia de Pseudomonas fluorescens y P.putida.
Señalar, por último, que el principal problema de la
solarización es el período de duración, por lo
que sería de interés optimizar el método con
la introducción de bajas dosis de fumigantes y organismos antagonistas,
combinando la solarización con agentes de biocontrol, o introducir
la supresividad del suelo (Greenberger et al. 1987; Katan, de Vay
y Greenberger 1989; Katan, Fishler y Grinstein, 1983). Blok et al.
(1998) estudian en laboratorio el efecto sobre el control de Fusarium
oxysporum f. sp. asparagi de cinco materiales vegetales diferentes:
Lolium perenne, Brassica oleracea convar oleracea var gemmifera, restos
de cultivos, frutales y residuos de jardín compostados, paja
de trigo (Triticum aestivum) y alfalfa (Medicago sativa), que fueron
cortados en trozos pequeños de aproximadamente 0,5 cm2, aplicando
70 g de peso seco a 100 ml de un suelo franco arenosos con pH 7,5
y un contenido de materia orgánica del 3,3%, se introdujo en
botellas de vidrio incubándolo a 11 y 24 ºC, encontrando
que el consumo de oxógeno fue mayor a 24 ºC y que después
de 7 semanas no se detecta el hongo en los tratamientos con alfalfa
y brasica. Posteriormente se repitio el experimento en campo durante
el verano de 1994 y 1995 utilizando solo Brassica oleracea convar.
botrytis var. cymora y Lolium perenne, en parcelas experimentales
cubiertas con plástico y sin plástico, estudiando su
efecto sobre F.oxysporum f. sp. asparagi, Rhizoctonia solani y Verticillium
dahliae a 15 cm de profundidad en suelo franco arenoso que en el verano
de 1994 presenta un pH 6,1 y un contenido de materia orgánica
del 31%, aplicando 135 kg N, 240 kg K2O y 160 kg MgO ha-1, se añadieron
las plantas de 4 semanas con un peso fresco de 3,8 kg m-2 para las
brasicas y 4 kg m-2 para Lolium, se incorporó con un rotavator
a una profundidad de 20-25 cm y se regó con un aspersor durante
toda una noche y se cubrió con plástico. El segundo
año (1995) el suelo presentaba un pH 6,5 y un contenido de
materia orgánica del 3,4 %, se aplicaron 3,4 kg y 4,0 kg m-2
de peso fresco para el brócoli y Lolium respectivamente, actuando
con la misma metodología que el año anterior, se determinó
el efecto después de 15 semanas encontrando una eficacia alta
en el control de hongos en los suelos cubiertos con plástico,
no encontrando alto efecto en el control de Globodera pallida, aunque
se observó reducción de poblaciones de Pratylenchus
penetrans y Meloidogyne fallax, atribuyen la acción de control
a las condiciones de anaerobiosis creadas al incrementar el metabolismo
del suelo con la incoporación de la materia orgánica
durante el proceso de fermentación; concluyen que el efecto
de control no se debe a las sustancias tóxicas volátiles
desprendidas durante la descomposición, ya que no se obtiene
control de hongos al incorporar brócoli sin plástico,
reconocen que las sustancias volátiles se producen pero no
permanecen en el suelo el tiempo suficiente para que actúen
en el control de los patógenos, concluyendo que la incorporación
de materia orgánica puede ser importante pero es inconsistente,
señalan que los mecanismos de control están relacionados
con la reducción de oxígeno y la toxicidad de los productos
químicos formados en condiciones de anaerobiosis, que el bajo
nivel de oxígeno no es por si solo suficiente para el control
de los patógenos, indicando que no es necesario que se produzcan
glucosinolatos para el control, que las diferencias de un año
a otro se deben a la cantidad de materia orgánica y existe
el peligro de que se recolonicen rápidamente los suelos por
los patógenos, resultando que la eficacia depende de la cantidad
de materia orgánica, tipo de cobertura y estado de nutrientes
en el suelo. Estos resultados los vuelven a publicar posteriormente
(Blok et al. 2000), señalando únicamente que el control
no está relacionado con la temperatura por lo que se diferencia
claramente de la solarización, y puede aplicarse en lugares
donde la solarización y el encharcamiento no pueden ser aplicados,
por lo que lo consideran un nuevo método de control y lo denominan
"biological soil disinfestation". Perrin et al. (1998) encuentran
que las ectomicorrizas fueron de los hongos más sensibles a
la solarización. Eleftherohorinos y Giannopolitis (1999) indican
que la eficacia de la solarización puede estar relacionada
con el balance de los compuestos gaseosos (02, CO2) (Rubin y Benjamin
1984) y con la producción de acetaldehido y etileno siendo
efectivo en el control de un espectro amplio de malas hierbas, aunque
es menos efectivo en el control de las plantas perennes. Ploeg (2000)
encuentra que la combinación de solarización y biofumigación
con bróculi en cultivos de melón es eficaz en el control
de M.incognita. Bello et al. (2000c) señalan las diferencias
entre solarización y biofumigación en el control de
nematodos en cultivos extensivos de zanahoria, no siendo necesarias
la aplicación de plástico y las altas temperaturas,
aunque ambas técnicas pueden ser complementarias.
DISCUSIÓN
Y CONCLUSIONES
Se define la biofumigación como "la acción de las
sustancias volátiles producidas en la biodegradación
de la materia orgánica en el control de los patógenos
de las plantas" (Bello et al. 2000). La técnica incrementa
su eficacia en el tiempo cuando forma parte de un sistema de producción
integrada. Se ha encontrado que, por lo general, cualquier materia
orgánica puede actuar como biofumigante, dependiendo su eficacia
principalmente de la dosis y del método de aplicación.
En España existen buenos ejemplos de su aplicación en
cultivos de fresón en Andalucía y Valencia, pimiento
en Murcia y Castilla-La Mancha, cucurbitáceas en Valencia,
Castilla-La Mancha y Madrid, tomate en Valencia y Canarias, brasicas
en Valencia, platanera en Canarias, cítricos y frutales en
Valencia, viñedos en Castilla-La Mancha y flor cortada en Valencia
(Bello et al. 1997, Bello y Melo 1998, Bello y Miquel 1998a,b, Bello
et al. 1998, Cebolla et al. 1999, García et al. 1999, Bello
et al. 2000), también se ha aplicado recientemente a cultivos
de acelga en Madrid y zanahoria en Andalucía y Valencia; los
biofumigantes más utilizados han sido estiércol de cabra,
oveja y vaca, residuos de arroz, champiñón, aceituna,
brasicas y jardín (Fig. 2). Se ha obtenido una eficacia similar
a los fumigantes convencionales, al mismo tiempo que mejora las características
del suelo y la nutrición de la planta, siendo necesario diseñar
una metodología para cada situación. Su coste es mínimo
puesto que las diferencias con la aplicación de materia orgánica,
práctica frecuente en cualquier sistema de producción
integrada, están en las características de la materia
orgánica y su método de aplicación. Se ha demostrado
que tiene la misma eficacia en el control de nematodos, hongos, insectos,
bacterias y plantas adventicias que los pesticidas convencionales,
pudiendo regular los problemas de virus al controlar los organismos
vectores (Bello et al. 2000).
La biofumigación es una técnica fácil de aplicación
por agricultores y técnicos, pues sólo se diferencia
de la aplicación de materia orgánica en la elección
del biofumigante, que debe estar en vías de descomposición
y en el método de aplicación, que debe tener en cuenta
la necesidad de retener al menos durante dos semanas los gases biofumigantes
producidos en la biodegradación de la materia orgánica,
ya que su efecto en la mayoría de los casos no es biocida sino
biostático, por lo que es necesario prolongar en el tiempo
su acción sobre los patógenos. Se ha podido constatar,
también, un marcado efecto herbicida. Se ha demostrado que
cualquier residuo agroindustrial o sus combinaciones que presente
una relación C/N comprendida entre 8-20 puede tener efecto
biofumigante, pudiéndose identificar con facilidad por el agricultor,
ya que produce un olor característico de amoniaco, aunque conviene
recordar que no solo los derivados del nitrógeno tienen efecto
biofumigante, por lo que sería recomendable previamente caracterizar
de modo experimental los residuos agroindustriales que quieren utilizarse
como biofumigante antes de su aplicación de modo comercial.

Figura
2. Áreas, cultivos y biofumigantes aplicados en España
Se debe procurar que durante el transporte y almacenaje en campo no
se pierdan los gases producidos en la biodegradación, cubriendo
los montones del biofumigante con plásticos hasta el momento
de su aplicación. Se recomienda la utilización de una
dosis de 50 t ha-1, aunque cuando los problemas de nematodos u hongos
sean muy graves, se deben aplicar 100 t ha-1, dosis que se puede reducir
mediante las técnicas de cultivo, como la aplicación
en surcos. Se debe distribuir el biofumigante uniformemente, para
que no aparezcan focos de patógenos que puedan crear problemas
en el cultivo. Una vez distribuido el biofumigante, se debe incorporar
inmediatamente al suelo mediante un pase de rotavator, dejando la
superficie del suelo lisa con la aplicación de la alomadora
del rotavator. Se riega, a ser posible por aspersión, hasta
que se produce una saturación del suelo, aunque se puede regar
a manta o instalar goteros. Se cubre a continuación con plástico
para retener, durante al menos dos semanas, los gases producidos en
la biodegradación de la materia orgánica.
Cuando los suelos son poco profundos (< 30 cm), no es necesaria
la utilización de plástico, produciéndose la
retención de los gases con riegos frecuentes que mantengan
una delgada capa de arcilla en la superficie. Se recomienda efectuar
la biofumigación cuando la temperatura es superior a 20 ºC,
aunque la temperatura no es un factor limitante. Se puede combinar
la biofumigación con la solarización, manteniendo el
plástico durante un período de un mes, aunque se ha
observado que se produce una disminución de la biodiversidad
del suelo. Se recomienda la utilización como biofumigantes
de recursos locales, puesto que el principal factor limitante de la
biofumigación es el coste del transporte de los materiales
orgánicos. Se pueden producir algunos problemas en la fertilización
del suelo y la nutrición de la planta como fenómenos
de fitotoxicidad y deficiencia de nitrógeno, pero todo ello
se puede resolver con una fertilización adecuada.
Es recomendable alternar el empleo de residuos agrarios con abonos
verdes, especialmente de brasicas, empleando 5-8 kg m-2 de materia
verde, aunque también se pueden aplicar combinaciones de leguminosas
con gramíneas. En el caso de la utilización de abonos
verdes cultivados en la misma parcela, deben utilizarse plantas de
crecimiento rápido para incorporar al menos a los 30 días
de haberlo sembrado e impedir que se incrementen las poblaciones de
patógenos. El cultivo de brasicas después de la biofumigación
nos puede servir como bioindicadores de la posible fitotoxicidad,
puesto que la germinación de las semillas es sensible a las
sustancias fitotóxicas, al mismo tiempo que son muy sensibles
a los nematodos fitoparásitos y permiten detectar las áreas
del cultivo donde la biofumigación no es eficaz, pudiendo actuar
como plantas trampa y, al incorporarlas al suelo, como biofumigantes.
Los costes de la biofumigación pueden alcanzar el mismo valor
que el BM, especialmente cuando se aplican estiércoles de origen
animal o residuos agrarios que hay que traer desde grandes distancias,
pero como realmente se trata de la aplicación de una enmienda
orgánica, que es una práctica habitual en los sistemas
producción integrada, se puede considerar un coste cero. Los
costes se pueden reducir aún más cuando se utilizan
abonos verdes, que no suelen superar los 300 $ EE.UU. por hectárea.
Puede aparecer alguna dificultad en los primeros tratamientos de biofumigación,
pero a medida que pasa el tiempo, el agricultor se va familiarizando
con el método, seleccionando las mezclas de biofumigantes y
estableciendo las dosis más eficaces, tanto desde el punto
de vista de su eficacia en el control de los patógenos como
económico.
La solarización es un método que por si solo no es eficaz,
especialmente cuando se trata de controlar organismos móviles
como nematodos que por acción del calor se desplazan a zonas
más profundas, siendo incorporados de nuevo con las labores
a la superficie del suelo. En los casos donde la solarización
ha sido eficaz, se trata por lo general de suelos con alto contenido
de materia orgánica (solarización más biofumigación),
o de suelos poco profundos. La solarización es eficaz cuando
se combina con biofumigación, durante dos meses, a una temperatura
ambiental superior a 40 ºC (Lacasa et al. 1999), aunque se recomienda
de 30 a 45 días durante los meses de julio y agosto, que es
cuando la temperatura del suelo alcanza temperaturas superiores a
50 ºC. Hemos observado que se produce una pérdida en la
biodiversidad del suelo. La solarización resulta eficaz cuando
se combina con bajas dosis de fumigantes comerciales, reduciendo el
impacto ambiental de estos pesticidas, resultando una buena alternativa
en los cultivos de fresón en Huelva y zanahoria en Cádiz.
La combinación de la solarización con fumigantes como
el metam sodio, a dosis muy reducidas (100 cc m-2), es una práctica
bastante frecuente en España. Los resultados son equiparables
a los de el BM (Bolívar 1999, Romero 2000).
Biofumigation,
solarization and nematode control
Summary. The action of gases discharged by the decomposition of organic
matter is studied for the control of nematodes and soil-borne organisms.
Effectiveness is similar to conventional biofumigants, differing from
solarization in that temperatures over 30 ºC are not required.
Therefore it can used in different seasons of the year and in areas
having low temperatures, as well as on extensive crops. On the other
hand, biofumigation acts in depth, in the case of nematodes solving
problems of vertical dynamics, which are common to all mobile organisms,
caused when the soil is heated by solarization. Results of the application
of biofumigation techniques in extensive crops are shown under low
temperature conditions and without the application of plastic covers.
This is different from solarization, although both techniques can
be complementary, increasing their effectiveness in the case of phytopathogenic
nematodes.
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